WipEout 64 fait suite à WipEout 2097, se déroulant un an plus tard (2098). Comme les autres volets de la série, il s'agit d'un jeu de course futuriste dans lequel les joueurs contrôlent des aéroglisseurs et utilisent des armes pour endommager les véhicules des adversaires, en essayant de terminer la course en première position. Le gameplay est similaire à son prédécesseur à bien des égards, comme la sélection d'aéroglisseurs, le système de manipulation, les visuels, etc. Les principales différences incluent :
Un gameplay multijoueur en écran partagé (jusqu'à quatre joueurs) est introduit.
Le mode Défi comprend : les défis de course, de contre-la-montre, d'armes et de super combo.
Chaque équipe possède sa propre arme spéciale.
De nouveaux circuits de course.
Le véhicule Piranha est désormais capable d'utiliser des armes.
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