La paix est finalement revenue dans la Confédération, en toute apparence. Restant vigilant, les dirigeants de la Confédération commandent par précaution le nouveau mégatransporteur TCS Midway, qui va très vite servir quand le monde Kilrathi est attaqué par un ennemi dont la venue avait été prédite dans les anciennes prophéties Kilrathis.
L'ennemi insectoïde, nom de code Nephilim, attaque l'espace confédéré et le Midway est dépêché pour stopper leur avance. En tant que Lance Casey, un crack parmi les jeunes pilotes, le joueur doit combattre leurs vaisseaux biologiques pour aider à détruire le trou de vers (trou noir reliant 2 locations) qu'ils utilisent pour entrer dans l'espace Kilrathi, et ainsi arrêter l'invasion, au moins pour un temps.
À l'image de Wing Commander IV, Prophecy incorpore des scènes d'action avec de vrais acteurs.
Une extension pouvant fonctionner seule, Secret Ops, est sorti en 1998. Cette dernière était disponible uniquement sur Internet et gratuitement, bien que la taille initiale du fichier rendait son téléchargement presque impossible pour les connexions modem de l'époque. (Source : Wikipédia)
Liste de jeux aléatoires dans le genre Simulation aérienne ou Action/Aventure sur PC
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